Diplômé de l’Université du Nouveau-Brunswick, John Harrington commence son parcours professionnel en 1986 chez Coffin & Richardson en tant qu’Ingénieur chantier. Il poursuit sa carrière chez Church Engineering Inc. où il obtient sa licence d'ingénieur professionnel.

En 1990, il intègre la société Flatiron Construction, d'abord comme ingénieur de projet sur de grands projets d'autoroutes, puis en dirigeant toutes les opérations de Flatiron en Californie du Sud. 

En 2004, il devient Vice-Président et Directeur Général d’Atkinson Construction.

En 2015, John Harrigton est nommé Vice-Président exécutif des opérations pour Colas USA, où il gère et dirige les filiales Sully-Miller, Simon et Colaska, ainsi que Colas Construction USA Inc, la société de grands projets créée par Colas USA. En mars 2022, il est promu Directeur Général Etats-Unis